鸣人是四代火影波风水门和第二代九尾人柱力漩涡玖辛奈的儿子。玖辛奈预产时，因为女性人柱力在怀孕期间封印会减弱，于是三代火影将产房布置在村外，并由严密的结界和众多暗部保护，同时水门也在身边陪护，确保封印不被解开。
玖辛奈有惊无险地生下鸣人，水门为此高兴流泪，但一个自称为“宇智波斑”的神秘“面具男”突然现身，用卑鄙的手段强迫水门带着救下来的鸣人用飞雷神之术离开玖辛奈身边，而玖辛奈的封印尚未修复。
“斑”用写轮眼控制九尾冲破封印并将尾兽抽出，随即操纵九尾攻击玖辛奈，玖辛奈被水门救下。将极度虚弱的玖辛奈带回家，便急忙与“斑”交战并将其击退。玖辛奈用查克拉锁链勉强将九尾捆住并制造结界，但却因身体已经达到极限而吐血，并准备用仅存的查克拉跟九尾同归于尽。
最终水门做出了自己的选择：牺牲自己的性命，由自己来封印九尾，并将九尾阳性查克拉以及自己和玖辛奈最后的查克拉一并封印在鸣人身上，让夫妻俩都能够在鸣人体内伴着鸣人成长，并设定封印程序使他们能在最关键最危急的两个关头给予鸣人帮助。
玖辛奈强烈反对水门的做法，认为他不应该就这样牺牲自己并且还让鸣人从小就背负如此沉重的负担，而是应当活下去抚养和教导鸣人成长。水门阐述自己的想法，说服了玖辛奈。九尾发觉水门的意图，趁玖辛奈虚弱之际要杀死鸣人，但被水门夫妇拼死挡下。玖辛奈在临终之际含泪对鸣人诉说爱意。而这第一次对孩子的爱的叮咛，对初为父母的他们而言却也成为了唯一一次。
最后九尾被封印，水门夫妇壮烈牺牲，去世前玖辛奈将鸣人托付给了三代火影。
尽管水门夫妇临终前留下遗言，希望木叶村民把鸣人视为村子的英雄，但出于保密，除三代和少部分了解内情的村民外，鸣人的身世并未对外公布，连鸣人本人也不知道。村子里的大部分人都将鸣人视为九尾的化身，纷纷对他冷眼相待，鸣人从小在孤独中成长。他一直想要得到别人认可，因此他经常在村内搞恶作剧，吸引别人注意。他的恶作剧甚至严重到在木叶的火影岩上涂鸦。
鸣人与佐助、樱为木叶隐村忍者学校的同期学员。在第三次毕业考试中失败。监考老师水木以让他通过测试为理由，利用鸣人去偷窃禁术卷轴，但阴谋被伙伴伊鲁卡识破，拼死前去解救鸣人。
鸣人学会禁术卷轴中的多重影分身之术击败水木。伊鲁卡老师认可他以此通过考试毕业，鸣人与同届8名毕业生正式成为下忍，三人后被分配到卡卡西所带领的第七班。在进行铃铛演习过程中，他们各自为战，最终落败。之后佐助领悟到老师要他们有团结精神，打破卡卡西的规则喂鸣人吃饭，终于通过了生存测试。
三人正式成为下忍后，一向从事的都是D级任务，如找宠物、清洁河道等，鸣人本身亦有怨言。[15]终于他们获得护送重要人物的C级任务，其内容就是要安全护送桥梁建筑师达兹纳先生返回波之国。
在卡卡西的带领下，他们陪同达兹纳出发。但途中遇上来自雾隐村的敌人，鸣人因从未有实战经验，心有恐惧，手背中毒：相反佐助及樱表现镇定。鸣人于是通过划破手背放毒来表明决心。
之后他们遇上更强的敌人——叛忍桃地再不斩。当卡卡西被再不斩以水牢术困住时，鸣人与佐助配合使用佯攻战术吸引再不斩的注意力，解开了对卡卡西的束缚。[18]卡卡西击败再不斩后，指导鸣人、佐助和樱如何控制查克拉。鸣人和佐助互相竞争，最后均能爬到树顶。[19]鸣人他们寄宿在波之国伊那利家里；同时他认识了一名神秘少年。
不久，再不斩带着拥有血继限界的少年白再度出现，向第七班复仇。白与佐助交手。此时鸣人打败卡多派来绑架伊那利一家的两名手下后，匆忙赶到的他却鲁莽地冲进了白的陷阱。佐助唯有利用刚开启的写轮眼应付白的行动，同时掩护受重伤的鸣人。
白利用这一弱点，攻击鸣人使佐助露出破绽。佐助明知是计，却用自己的身体掩护鸣人，身受重伤倒下。鸣人误以为佐助被杀，愤怒之下使出九尾的力量击败白。白的面具脱落，鸣人才知道他原来是先前所认识的那位少年。白承认自己输了，请求鸣人杀掉他；而白感到再不斩处于危险中，向鸣人道歉并离去，并为再不斩挡了卡卡西的致命一击。
当鸣人得知白的死讯后，向看似冷漠的再不斩讲述了白对他的忠诚和情谊，让再不斩这个铁血之人流下了眼泪。
再不斩因此牺牲了自己的性命，反过来把作恶多端的卡多杀死。而佐助不久亦从昏迷状态中苏醒过来。第七班顺利完成任务，准备返回木叶。达兹纳为感谢鸣人相助，把新桥梁命名为“鸣人大桥”。
第七班返回木叶又执行了一些琐碎的任务后，木叶准备举行中忍考试。鸣人、佐助及樱三人最终亦决定参加。
第一轮是笔试，鸣人虽然一题也不会做，但还是坚持留了下，通过了考官森乃伊比喜的考验。
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